Nepenthes bicalcarata

Nepenthes bicalcarata (del latín "dos espuelas"), también conocida como planta de jarra con colmillos , es una planta carnívora tropical endémica del noroeste de Borneo, Indonesia. Es un mirmecófito conocido por su asociación mutualista con una especie de hormiga, Camponotus schmitzi. Como planta alimentada por hormigas, carece de muchas de las características que caracterizan el síndrome carnívoro de Nepenthes, incluido el líquido viscoelástico y altamente ácido de la jarra, la zona cerosa del interior de la jarra y posiblemente incluso enzimas digestivas funcionales.

Historia botánica

Izquierda: Ilustración de N. bicalcarata de la monografía de 1908 de Macfarlane, mostrando los tendriles huecos
Bien. Alto lanzador y parte de la inflorescencia masculina N. dyak, de la descripción de Moore 1880

Nepenthes bicalcarata fue descrita formalmente por Joseph Dalton Hooker en su monografía de 1873, "Nepenthaceae", basada en especímenes recolectados por Hugh Low y Odoardo Beccari cerca del río Lawas en Borneo. El espécimen tipo, Low s.n., está depositado en el Real Jardín Botánico de Kew. Siete años más tarde, Spencer Le Marchant Moore describió Nepenthes dyak, basándose en un espécimen (Teijsmann 10962) recolectado por Johannes Elias Teijsmann en el río Kapuas, cerca de Sintang, en el oeste de Borneo. Este espécimen también se conserva en el Real Jardín Botánico de Kew y un duplicado está depositado en el Herbario Nacional de los Países Bajos en Leiden. Nepenthes dyak se mencionó posteriormente varias veces más en la literatura botánica, pero ahora se considera conespecífico de N. bicalcarta.

Nepenthes bicalcarata fue introducida en Europa en 1879 por el explorador británico Frederick William Burbidge, quien recolectó plantas para el famoso vivero Veitch. Estos fueron cultivados en mayor tamaño y distribuidos en 1881.

Durante este tiempo, el interés por Nepenthes había alcanzado su punto máximo. Una nota en Los jardineros' La crónica de 1881 menciona el N. bicalcarata de la siguiente manera:

"Entonces hay N. bicalcarata, un tipo más robusto con follaje robusto y jarras tipo bolsa proporcionadas con un aparato parecido a una rata de aspecto vicioso en su tapa que lo hace muy distinto de sus vecinos."

Varios años después de su introducción, N. bicalcarata seguía siendo en gran medida una rareza hortícola. En el catálogo de Veitch de 1889, N. bicalcarata tenía un precio de £3,3 chelines por planta, mientras que la famosa N. northiana y N. rajah se vendían por 2,2 libras esterlinas.

Descripción

plantas Nepenthes bicalcarata son las más grandes del género y trepan hasta 20 m hacia el dosel del bosque. El tallo cilíndrico es más grueso que el de cualquier otra especie de Nepenthes y mide hasta 3,5 cm de diámetro. Los entrenudos miden hasta 40 cm de largo.

Las hojas de N. bicalcarata son de textura peciolada y coriácea. La lámina tiene forma obovado-lanceolada y también alcanza enormes dimensiones, creciendo hasta 80 cm de largo y 12 cm de ancho. Es ligeramente decurrente en el tallo, formando dos alas estrechas. La lámina tiene venas longitudinales indistintas y numerosas venas pennadas. Los zarcillos pueden medir hasta 60 cm de largo y 8 mm de ancho. Están huecos e hinchados cerca del lanzador.

Aunque la mayoría de las partes de la planta son muy grandes, los cántaros en sí no rivalizan con los de especies como N. rajá. Sin embargo, pueden tener un volumen superior al litro y crecer hasta 25 cm de alto y 16 cm de ancho. Un par de alas con flecos prominentes (≤15 mm de ancho) corren por el frente de los lanzadores inferiores. Por lo general, estos se reducen a costillas en cántaros aéreos. El peristoma (≤20 mm de ancho) se caracteriza por ser aplanado y curvado hacia adentro. La porción interior del peristoma representa alrededor del 70% de la longitud total de su superficie transversal. Tiene dientes pequeños pero distintos. Las dos espinas afiladas por las que es famosa la especie están presentes en la parte inferior de la tapa de la jarra y pueden medir 3 cm de largo. Se derivan de las 10 a 12 costillas del peristoma superiores. La tapa del cántaro u opérculo es de reniforme a cordiforme y no tiene apéndices. En la base de la tapa se inserta un espolón no ramificado (≤15 mm de largo).

Nepenthes bicalcarata tiene una inflorescencia paniculada. El pedúnculo puede medir hasta 40 cm de largo y el raquis puede alcanzar los 100 cm de largo. Las inflorescencias femeninas suelen ser más cortas. Las ramas del tallo floral miden hasta 40 mm de largo y tienen hasta 15 flores. Los sépalos son obovados o lanceolados y miden hasta 4 mm de largo. Un estudio de 120 muestras de polen tomadas de un espécimen de herbario (Fosberg 43860, altitud no registrada) encontró que el diámetro medio del polen era de 28,9 μm (SE = 0,4; CV = 7,5%).

Las plantas maduras son prácticamente glabras. Hay pelos caducos en las partes más jóvenes de la planta y en las inflorescencias.

Nepenthes bicalcarata varía poco en su área de distribución. En consecuencia, no se han descrito taxones infraespecíficos.

Ecología y estado de conservación

Nepenthes bicalcarata es endémica de Borneo. Es más común en los bosques pantanosos de turba de la costa occidental de la isla, que se extienden por Sarawak, Sabah, Kalimantan y Brunei. Allí suele crecer a la sombra del omnipresente dipterocarpio Shorea albida. Nepenthes bicalcarata también se encuentra en el bosque de kerangas e incluso se ha registrado en bosques de brezales de arena blanca en Sarawak y Kalimantan Oriental. La especie suele ser simpátrica con N. ampullaria en estos hábitats.

Los ejemplares que crecen en bosques pantanosos de turba tranquilos, donde la luz del sol se difunde mucho y prevalece una alta humedad, alcanzan las mayores dimensiones. Nepenthes bicalcarata tiene un sistema de raíces poco profundo que sólo penetra la capa superior de turba y hojarasca, hasta una profundidad de unos 25 cm. Por debajo de esto, las altas concentraciones de taninos y alcaloides hacen que el sustrato sea tóxico.

Nepenthes bicalcarata se encuentra generalmente por debajo de los 300 m de altitud, aunque Johannes Gottfried Hallier informó de una única colección en 1894 entre 700 y 950 m sobre el nivel del mar.

El estado de conservación de N. bicalcarata figura como Vulnerable en la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN de 2006 según una evaluación realizada en 2000. En 1997, Charles Clarke clasificó informalmente la especie como Casi Amenazada según los criterios de la UICN. Esto concuerda con el estado de conservación asignado a N. bicalcarata por el Centro Mundial de Vigilancia de la Conservación.

Carnivoría

Las dos espinas que dan N. bicalcarata su nombre es exclusivo de esta especie y tiene algunos de los nectarios más grandes del reino vegetal. El propósito de estas estructuras ha sido debatido durante mucho tiempo entre los botánicos. Frederick William Burbidge sugirió que podrían servir para disuadir a los mamíferos arbóreos como tarseros, loris y monos de robar el contenido de las jarras. En un artículo publicado en 1982, Cliff Dodd especuló sobre la función de las espinas, pero no creía que desempeñaran un papel en la captura de presas. Charles Clarke observó que los monos y los tarseros abren los cántaros por los lados para alimentarse de ellos, en lugar de meter la mano por la boca del cántaro. Sin embargo, encontró que los mamíferos atacaron a los cántaros de N. bicalcarata con menor frecuencia que las de otras especies, como N. rafflesiana. Las observaciones de Clarke sugieren que las espinas probablemente sirven para atraer a los insectos a una posición precaria sobre la boca de la jarra, donde pueden perder el equilibrio y caer en el líquido de la jarra, ahogándose eventualmente. Un método de captura similar es empleado por el N endémico de Sumatra. lingulata, que tiene un único apéndice filiforme colocado sobre la boca del cántaro. Sin embargo, en esa especie el apéndice es una estructura de la tapa y no el peristoma.

Junto con N. ampullaria y N. ventricosa, N. bicalcarata es inusual porque la región glandular del cántaro se extiende casi hasta el peristoma, de modo que hay poca o ninguna zona cerosa conductora. La zona cerosa funciona haciendo que la presa se resbale y caiga en el líquido digestivo. Un estudio de 2004 encontró que el peristoma de N. bicalcarata juega un papel muy importante en la captura de presas. Cuando está seco, el peristoma es muy ineficaz para atrapar insectos presa, pero cuando está mojado, la tasa de captura aumenta más de tres veces.

Un estudio realizado en 1999 sobre la morfología de la jarra y las características de reflectancia espectral mostró que N. bicalcarata no tiene un máximo de contraste de color entre el peristoma y la copa de la jarra en la banda de ondas ultravioleta, pero sí pequeños máximos de –0,17 a 450 nm (violeta), 0,32 a 548 nm (verde) y –0,16 a 668 nm (rojo). ). Esto significa que el peristoma es menos reflectante que la copa en las bandas violeta y roja, pero más reflectante en la banda verde. Los máximos de contraste en las regiones verde y azul parecen corresponder a los máximos de sensibilidad visual de los insectos, mientras que los demás no. Con base en sus hallazgos, los autores hicieron la "predicción tentativa" que los lanzadores superiores de N. bicalcarata tienen menos éxito en capturar presas antófilas (que visitan las flores) que las de N. rafflesiana.

Asociación con hormigas e infauna lanzadora

Nepenthes bicalcarata alberga una especie inusual de hormiga que hace su nido en los zarcillos huecos de la planta. Descrita como Camponotus schmitzi en 1933, es miembro del género extremadamente poblado y extendido de hormigas carpinteras.

Esta interacción única entre animales y plantas fue observada por Frederick William Burbidge ya en 1880. En 1904, Odoardo Beccari sugirió que las hormigas se alimentan de insectos que se encuentran en la planta y sus alrededores, pero que pueden ser presa de ella ellas mismas. En 1990, B. Hölldobler y E. O. Wilson propusieron que N. bicalcarata y C. schmitzi forman una asociación mutuamente beneficiosa. Sin embargo, en aquel momento no existían datos experimentales que respaldaran tal hipótesis. Una serie de observaciones y experimentos realizados en Brunei por Charles Clarke (publicados en 1992 y 1998), y por Clarke y Roger Kitching (1993 y 1995), respaldan firmemente la teoría del mutualismo.

Nepenthes bicalcarata es un mirmecótrofo (planta alimentada por hormigas) que obtiene nutrientes del C. schmitzi en forma de gesta y, ocasionalmente, restos de hormigas. Se ha estimado que este aporte representa el 42% del nitrógeno foliar total de la planta (76% en plantas con tasas de ocupación de hormigas superiores al 75%). Las hormigas aumentan la retención de nutrientes en los cántaros al cazar moscas de la infauna, que de otro modo acabarían abandonando a sus huéspedes y actuando así como cleptoparásitos. Estos nutrientes luego pasan a estar disponibles para la planta a través de las hormigas. desperdiciar. También se ha observado que Camponotus schmitzi ataca a los insectos recién capturados y, por lo tanto, impide que sus presas escapen. En otras ocasiones, las hormigas son muy pasivas y permanecen escondidas bajo el pliegue interno del peristoma, presumiblemente para no disuadir la visita de posibles presas. Este comportamiento contrasta marcadamente con otras hormigas mirmecofíticas, que suelen ser muy territoriales. John Thompson ha sugerido que N. bicalcarata puede ser la única especie de planta que obtiene nutrientes tanto a través de la captura de insectos como de los hábitos de hospedaje de hormigas.

Izquierda: Camponotus schmitzi y Alcidodes sp. in association with N. bicalcarata
Bien. Nepenthes bicalcarata (A) with associated C. schmitzi hormigas (B) y diversas larvas de mosca infaunal (C), incluyendo Culex, Polypedilum, Toxorhynchites, Tripteroides, Uranotaenia, y Wilhelmina nepenthicola

Camponotus schmitzi es capaz de nadar en el líquido de la jarra usando una coordinación de piernas similar a la de un trípode, similar a la de la locomoción terrestre, y puede permanecer sumergido hasta por 30 segundos. Cuando se alimenta, parece apuntar únicamente a presas grandes, recuperándolas cooperativamente del líquido. Transportar alimentos desde el líquido de la jarra hasta el peristoma (una distancia de no más de 5 cm) puede llevar hasta 12 horas. De esta forma el contenido de N. Bicalcarata cántaros se controla de manera que la materia orgánica no se acumule hasta el punto de putrefacción, lo que podría provocar la desaparición de la infauna del cántaro (lo que también puede beneficiar a la planta) y, en ocasiones, al propio cántaro.

Se ha observado que las hormigas limpian el peristoma de hifas fúngicas y otros contaminantes, manteniendo así una alta eficiencia de captura durante la vida útil del lanzador. La investigación realizada por Dennis y Marlis Merbach ha demostrado que C. schmitzi también beneficia a N. bicalcarata protegiéndolo de los gorgojos del género Alcidodes que destruyen el cántaro. Para crear un ambiente favorable para sus habitantes lanzadores, parece que N. bicalcarata mantiene activamente el pH del líquido de su jarra a un nivel menos ácido que el que se encuentra en la mayoría de las otras especies de Nepenthes (esto podría explicar la presencia ocasional de huevos de rana arborícola en sus jarras). Sin embargo, al hacerlo, la planta reduce su capacidad para digerir y asimilar los nutrientes de las presas capturadas. El fluido de jarra de N. bicalcarata también es menos viscoelástico que el de la mayoría de las especies de Nepenthes y parece carecer de enzimas digestivas funcionales. Por lo tanto, Nepenthes bicalcarata depende en gran medida de su hormiga simbionte. De hecho, las plantas no habitadas por C. Schmitzi no parece beneficiarse significativamente de la carnivoría, y cualquier beneficio de la digestión de las presas se ve compensado por los altos costos de construcción de la jarra. Por el contrario, las plantas habitadas por hormigas tienen más hojas y una mayor área foliar total, y la presencia de hormigas se asocia con menores tasas de aborto de cántaros y cántaros más voluminosos (y, en consecuencia, con una mayor biomasa de presas). Los estudios han demostrado que las plantas colonizadas por C. Schmitzi tienen más nitrógeno disponible y una mayor proporción proviene de insectos.

Camponotus schmitzi anida únicamente en los zarcillos de N. bicalcarata y rara vez se aventura en otras plantas. La especie depende completamente del N. bicalcarata para alimentación y domicilio. Nepenthes bicalcarata, en cambio, es capaz de sobrevivir y reproducirse sin la presencia de las hormigas; es un mutualista facultativo. Siendo este el caso, parece haber pocas plantas maduras de más de 2 metros de altura que no hayan sido colonizadas por C. schmitzi. Las hormigas parecen preferir los lanzadores superiores y rara vez colonizan los lanzadores inferiores. Probablemente esto se deba al hecho de que las trampas terrestres se sumergen periódicamente en agua durante las fuertes lluvias. Inundación de las hormigas' La cámara del nido podría provocar la desaparición de la colonia de hormigas, particularmente de los huevos, larvas y pupas en desarrollo.

Una especie de ácaro, Naiadacarus nepenthicola, parece estar restringida a los cántaros de N. bicalcarata. Se cree que se alimenta de hojas en descomposición e insectos que quedan atrapados en los cántaros. Las deutoninfas de este ácaro se dispersan mediante foresia en C. schmitzi.

Resumen de los resultados del estudio por Bazile et al. (2012)

Izquierda: Relación entre el área total del follar y la altura de la planta en especímenes habitados por hormigas (PA), especímenes que carecen de hormigas (PnoA), y especímenes no-piterantes (NoP). El valor destacado de 175 cm indica la altura aproximada en la que las plantas pasan de un tallo autoapoyo con lanzadores inferiores (puntos llenos) a una escalada con lanzadores superiores (puntos vacíos).

Centro izquierdo: Efectos de C. schmitzi ocupación en el aborto de ápice de hoja y tasas de producción de lanzador. En el primer gráfico (en inglés)A), los casos en los que se encontró que el tendril se cortan se agrupan bajo el destino desconocido (denotado con una marca de preguntas) y "pitcher" abarca tanto trampas vivas como muertas (en plantas no-pitchering, este último).
Centro derecho: La biomasa de presa se acumula sobre toda la vida de un lanzador como una función del volumen de lanzador en los lanzadores inferiores ocupados y no ocupados.

Bien. A: Firmas isotópicas (δ15N) de C. schmitzi, plantas ocupadas por las hormigas (PA), y plantas no ocupadas sin evidencia de colonización previa (PnoA-no agujero). B: Relación entre C. schmitzi tasa de ocupación y planta δ¹⁵N.

Resumen de los resultados del estudio por Scharmann et al. (2013)

Izquierda: ratio de abundancia de nitrógeno natural (δ15N) de ant-ocupados y no ocupados N. bicalcarata plantas (altas en gris), componentes asociados de la web alimentaria y plantas no carnívoras ("no PC"). La línea horizontal punteada indica la mediana δ¹⁵N de insectos presas.
Centre: Flujo de nitrógeno de C. schmitzi colonias a una N. bicalcarata planta anfitrionac. 1.4 m de diámetro). Las barras muestran el cambio en ¹⁵Concentración N en las hojas de la planta anfitriona dos semanas después de un pulso ¹⁵N fue alimentado a los asociados C. schmitzi colonias. El nodo 1 de la hoja tiene la hoja más joven (aún en desarrollo), con los otros numerados secuencialmente a medida que se mueve por el tallo. Los pictogramas debajo del gráfico muestran el estado de cada hoja y lanzador, e indican la presencia o ausencia de C. schmitzi y si ¹⁵Se administró pulso N.
Bien. Efectos de C. schmitzi presencia sobre la supervivencia del mosquito pupae infano y el surgimiento exitoso de mosquitos (Aedes sp.) de N. bicalcarata lanzadores. El experimento comenzó con 20 cachorros vivos ocupando cada lanzador.

Híbridos naturales

Los siguientes híbridos naturales que involucran N. bicalcarata han sido registrados.

• N. ampullaria × N. bicalcarata
• ()N. ampullaria × N. gracilis) × N. bicalcarata [=N. × trichocarpa × N. bicalcarata]
• N. bicalcarata × N. gracilis [=N. × cantleyi]
• N. bicalcarata × N. mirabilis (incluidas N. bicalcarata × N. mirabilis Var. echinostoma)
• N. bicalcarata × N. rafflesiana
• ? ()N. bicalcarata × N. rafflesiana) × N. mirabilis var. echinostoma

No se sabe que ninguno de estos híbridos haya sido colonizado por C. schmitzi al igual que la especie parental N. bicalcarata.

norte. ampullaria × N. bicalcarata

Desde N. ampullaria y N. bicalcarata suelen ser simpátricos en la naturaleza, no es sorprendente que ocasionalmente se hibriden. Se conocen varios ejemplos de este híbrido natural en Brunei, donde crece en bosques pantanosos de turbera y bosques de brezales. Fue grabado por primera vez por Mitsuru Hotta en 1966.

Los cántaros llevan las espinas características de N. bicalcarata, aunque su tamaño es muy reducido. La boca es redonda y el párpado de forma ovado-cordiforme. Este híbrido se parece a N. × hookeriana hasta cierto punto, pero se diferencia por tener espinas en la parte inferior de la tapa y cántaros superiores más globosos con una tapa más pequeña.

Lanzadores aéreos de N. ampullaria × N. bicalcarata suelen estar dominados por características de N. ampullaria. A menudo son muy pequeños y no pueden funcionar de forma normal.

(N. ampullaria × N. gracilis) × N. bicalcarata

Este raro híbrido complejo fue descubierto en los bosques de las tierras bajas de Brunei. Produce pequeños cántaros moteados con espinas reducidas debajo de la tapa. La planta tiene una apariencia intermedia entre N. × trichocarpa y N. bicalcarata.

norte. bicalcarata × N. gracilis

Este híbrido ha sido denominado N. × cantleyi después de Rob Cantley. La morfología de los cántaros se parece mucho a N. bicalcarata, aunque el peristoma es más parecido al de N. gracilis. Las espinas características de N. bicalcarata están muy reducidos y sólo están presentes como pequeñas protuberancias. Este híbrido tiene el hábito de crecimiento de N. gracilis, con el tallo trepando por el suelo. Crece en zonas abiertas y arenosas. El líquido de la jarra es notablemente ácido como el del N. gracilis, registrándose valores de pH tan bajos como 1,82.

norte. bicalcarata × N. mirabilis var. equinostoma

Este híbrido natural es raro y solo se conoce en Brunei, donde involucra N. mirabilis var. equinostoma. Se parece mucho a N. bicalcarata, aunque se diferencia de esa especie por tener espinas reducidas y un peristoma más ancho. A diferencia de N. bicalcarata, este híbrido habita en zonas abiertas con sustratos arenosos.

norte. bicalcarata × N. rafflesiana

Este híbrido natural relativamente raro a veces se encuentra creciendo entre poblaciones de N. bicalcarata y N. rafflesiana. Tiene una forma intermedia entre sus especies parentales.

(N. bicalcarata × N. rafflesiana) × N. mirabilis var. equinostoma

Charles Clarke informó sobre una sola planta que mostraba caracteres intermedios entre los de N. bicalcarata, N. rafflesiana y N. mirabilis var. echinostoma, y está creciendo entre las poblaciones de estas especies. Es probable que se trate de un híbrido complejo, aunque esto no puede demostrarse sin el uso de técnicas moleculares.

Cultivo y variedades

Nepenthes bicalcarata se puede cultivar de manera similar a otros miembros del género, aunque requiere condiciones relativamente cálidas y húmedas. Necesita macetas grandes para crecer bien, y las paradas temporales en el crecimiento a menudo se deben a que las raíces se atascan. Trasplantar a una maceta más grande a menudo resultará en un rápido aumento de tamaño. En condiciones satisfactorias, esta planta crecerá bastante rápido para ser una Nepenthes, alcanzando un gran tamaño con relativa rapidez.

A pesar de que se encuentra naturalmente en los bosques pantanosos de turbera, N. bicalcarata se ha cultivado con éxito en un sustrato completamente inorgánico que consta de una parte de perlas de arcilla Seramis, grava de lava y perlas de arcilla expandida Lecaton.

Nepenthes bicalcarata ha sido cruzada artificialmente con N. hirsuta. Una variedad particularmente robusta de este híbrido recibió el nombre de Nepenthes 'Hortulanus Otten', en honor a Karel Otten, ex curador del Jardín Botánico de Gante, Bélgica.

Un cultivar del cruce artificial N. bicalcarata × N. ×dyeriana fue registrada en 1988 con el nombre Nepenthes 'Nina Dodd'. Lleva el nombre de un pariente de Cliff Dodd, quien creó el híbrido.

Dos cultivares más de híbridos artificiales que involucran N. bicalcarata han sido nombrados. Estos son Nepenthes 'Bella' ((N. ampullaria × N. bicalcarata) × N. truncata) y Nepenthes 'Rapa& #39; (N. ampullaria × N. bicalcarata). Sin embargo, ambos nombres no están establecidos, ya que fueron publicados sin descripción.