La visión en los sapos

Jörg-Peter Ewert estudió a fondo la base neuronal de la detección, el reconocimiento y la orientación de las presas en una serie de experimentos que convirtieron el sistema visual del sapo en un sistema modelo en neuroetología (base neuronal del comportamiento natural). Comenzó observando el comportamiento natural de captura de presas del sapo común europeo (Bufo bufo).El trabajo de Ewert con sapos arrojó varios descubrimientos importantes (Ewert 1974, 2004). En general, su investigación reveló los circuitos neuronales específicos para el reconocimiento de estímulos visuales complejos. Específicamente, identificó dos regiones principales del cerebro, el tectum y la región tálamo-pretectal, responsables de distinguir entre presas y no presas, y reveló las vías neuronales que las conectaban. Además, descubrió que los mecanismos neuronales son plásticos y adaptables a diversos entornos y condiciones (Carew 2000; Zupanc 2004).

El sapo común responde a un insecto o gusano en movimiento con una serie de reacciones para atrapar a su presa: (1) orientación hacia la presa, (2) acecho, (3) fijación binocular, (4) mordida, (5) deglución y (6) limpieza bucal con la pata delantera (Ewert 1974). Esta serie de movimientos constituye una cadena de estímulo-respuesta, donde cada reacción del sapo proporciona la constelación de estímulos para la siguiente respuesta. Primero, si un objeto es reconocido como presa y, por lo tanto, capta su atención, este se orienta hacia el estímulo girando su cuerpo para encararlo. Luego se acerca a la presa, enfocándola intensamente con binoculares. Durante el ataque, morderá el objeto con la lengua o las mandíbulas y lo tragará, utilizando la capacidad de percibir la profundidad, la estereopsis, para facilitar la hazaña. Finalmente, se limpia la boca con una pata delantera. Estas acciones constituyen una serie de patrones de comportamiento bien definidos.

Una razón para este tipo de cadena estímulo-respuesta es que, a diferencia de los humanos, los sapos no presentan movimientos oculares sacádicos involuntarios ni pueden realizar «movimientos oculares de seguimiento» (Ewert, 1980). Por lo tanto, deben reconocer el estímulo antes de responder. Como resultado, han desarrollado un sistema de detección específico que, por ejemplo, les permite distinguir entre presas comestibles y depredadores peligrosos.La falta de movimientos oculares sacádicos obliga al sapo a mantener la mirada fija. Por lo tanto, debe decidir si el objeto es una presa o no antes de moverse. Si se orienta hacia un objeto, ya debe haber decidido si es una presa y luego se compromete a morderlo, reduciendo así los umbrales para las respuestas posteriores de captura. Incluso cuando el estímulo de la presa desaparece rápidamente después de la orientación, el sapo excitado a veces puede completar las respuestas posteriores.Cuando un sapo recibe un estímulo en movimiento, generalmente puede reaccionar con una de dos respuestas. Dependiendo del tamaño y la configuración del estímulo, adoptará una conducta de orientación (captura de presas) o de evitación (escape), que consiste en posturas defensivas de "arrodillarse" o una respuesta de evitación agachándose.Para determinar el tamaño de un estímulo, un sapo considera tanto el tamaño angular, que se mide en grados de ángulo visual, como el tamaño absoluto, que considera la distancia entre el sapo y el objeto. Esta segunda capacidad, la de juzgar el tamaño absoluto estimando la distancia, se conoce como constancia de tamaño.Para estudiar las respuestas conductuales de los sapos a diversos tipos de estímulos, Ewert realizó experimentos colocando el sapo en el centro de un pequeño recipiente cilíndrico de vidrio. Luego, giró una pequeña franja (barra) de cartón contrastante (que actuaba como un "maniquí" visual) alrededor del recipiente para imitar estímulos similares a una presa o a una amenaza (véase el video). La velocidad de giro se registró como una medida del comportamiento de orientación (actividad de captura de presas). Al modificar metódicamente las características del estímulo visual, Ewert pudo estudiar exhaustivamente los rasgos clave que determinan el comportamiento.Hasta cierto tamaño, los cuadrados girados alrededor del sapo provocaron con éxito la captura de presas. Los sapos evitaron los cuadrados grandes. Las barras verticales casi nunca provocaron la captura de presas y su eficacia disminuyó con la altura. Las barras horizontales, en cambio, sí resultaron muy eficaces para provocar la captura de presas y su eficacia aumentó, hasta cierto punto, con la longitud. La adición de segmentos verticales sobre las barras horizontales redujo significativamente la captura de presas. En general, el sapo percibe el movimiento de un rectángulo en su eje longitudinal como si fuera un gusano, mientras que el movimiento a lo largo del eje longitudinal lo interpreta como si fuera un antigusano. Mediante un experimento diferente, se demostró que la discriminación entre gusano y antigusano es independiente (invariante) de la dirección en la que se mueve el objeto en el campo visual del sapo.Los objetos estacionarios no suelen provocar respuestas de captura ni de evitación de presas. Sin embargo, los sapos en un entorno sin texturas no pueden distinguir entre la imagen retiniana de un pequeño objeto en movimiento y la imagen retiniana de un pequeño objeto estacionario inducida por el propio movimiento del sapo. Ambas imágenes provocan la captura de presas. En un entorno con texturas, sin embargo, la imagen retiniana en movimiento inducida se ignora.Además, el contraste entre los estímulos y el fondo puede afectar significativamente el tipo de comportamiento. En respuesta a una raya con forma de gusano, los sapos comunes se orientan y se mueven hacia el borde que va en la dirección del movimiento, dado que la raya es negra y el fondo blanco. Si el contraste entre el estímulo y el fondo se invierte, el sapo prefiere el borde posterior de la raya blanca y, a menudo, se mueve detrás de ella. Obviamente, los efectos de "desactivación" (cambio rápido de luminancia de brillante a oscuro) causados por los bordes de contraste móviles desempeñan un papel guía. Generalmente, los objetos cuadrados blancos que se mueven sobre un fondo negro son más atractivos como presa que los objetos negros sobre fondo blanco. Sin embargo, esta tendencia es constante y se invierte estacionalmente, donde los objetos negros sobre un fondo blanco son mucho más efectivos para provocar el comportamiento de captura de presas en otoño e invierno (Ewert, 1980).

Para comprender los mecanismos neuronales que subyacen a las respuestas conductuales del sapo, Ewert realizó una serie de experimentos de registro y estimulación. En primer lugar, los resultados le permitieron comprender cómo se construye el sistema visual y cómo se conecta con el sistema nervioso central. En segundo lugar, descubrió las áreas del cerebro responsables del análisis diferencial de los estímulos.En primer lugar, la retina está conectada al techo óptico por al menos tres tipos de células ganglionares, cada una con un campo receptivo excitatorio y un campo receptivo inhibidor circundante, pero difieren en el diámetro de sus campos receptivos excitatorios centrales. Los diámetros de las células ganglionares de clase II (R2) son de aproximadamente cuatro grados de ángulo visual. Los de las células de clase III (R3) son de aproximadamente ocho grados y los de clase IV (R4) varían de doce a quince grados. A medida que los estímulos se desplazan por el campo visual del sapo, la información se envía al techo óptico, ubicado en su mesencéfalo. El techo óptico existe como un sistema de localización ordenado, en forma de mapa topográfico. Cada punto del mapa corresponde a una región específica de la retina del sapo y, por lo tanto, a todo su campo visual. Asimismo, al estimular eléctricamente un punto del techo, el sapo se gira hacia la parte correspondiente de su campo visual, lo que proporciona una prueba más de las conexiones espaciales directas.Entre los numerosos objetivos experimentales de Ewert se encontraba la identificación de detectores de características, neuronas que responden selectivamente a características específicas de un estímulo sensorial. Los resultados mostraron que no existían «detectores de gusanos» ni «detectores de enemigos» a nivel de la retina. En cambio, descubrió que el techo óptico y la región tálamo-pretectal (en el diencéfalo) desempeñan un papel importante en el análisis y la interpretación de los estímulos visuales (resumido en Ewert 1974, 2004; Ewert y Schwippert 2006).Experimentos de estimulación eléctrica demostraron que el tectum inicia los comportamientos de orientación y chasquido. Contiene numerosas neuronas visualmente sensibles, entre ellas las neuronas de tipo I y tipo II (posteriormente denominadas T5.1 y T5.2, respectivamente). Las neuronas de tipo I se activan cuando un objeto que atraviesa el campo visual del sapo se extiende en la dirección del movimiento; las neuronas de tipo II también, pero se activan menos cuando el objeto se extiende en una dirección perpendicular a la dirección del movimiento. Estas neuronas T5.2 muestran propiedades selectivas de presas (véase detectores de características de presas). Los patrones de descarga de estas neuronas, registrados en sapos en movimiento libre, predicen las reacciones de captura de presas, por ejemplo, el movimiento de la lengua al chasquear. Sus axones se proyectan hacia los sistemas motores bulbares/espinales, como el núcleo hipogloso, que alberga las neuronas motoras de los músculos de la lengua. En combinación con neuronas de proyección adicionales, las células selectivas de presa contribuyen a la capacidad del tectum para iniciar el comportamiento de orientación y el chasquido, respectivamente.La región tálamo-pretectal inicia la conducta de evitación en el sapo. Más específicamente, la activación eléctrica de la región tálamo-pretectal inicia diversos movimientos de protección, como cerrar los párpados, agacharse y darse la vuelta (Ewert, 1974, 2004). Diversos tipos de neuronas en esta región son responsables de las conductas de evitación y todas son sensibles a diferentes tipos de estímulos. Un tipo de neuronas (TH3) se activa ante objetos amenazantes de gran tamaño, especialmente aquellos que se extienden perpendicularmente a la dirección del movimiento. Otro tipo (TH6) se activa ante un objeto inminente que se acerca al sapo. Otros tipos (TH10) responden a grandes obstáculos estacionarios, y también hay neuronas que responden a la estimulación de los sensores de equilibrio en el oído del sapo. La estimulación de (una combinación de) estos tipos de neuronas provocaría que el sapo mostrara diferentes tipos de conductas de protección.Experimentos con lesiones condujeron al descubrimiento de vías que se extienden entre el tectum y la región tálamo-pretectal. Al extirpar el tectum, la conducta de orientación desapareció. Al extirpar la región tálamo-pretectal, la conducta de evitación desapareció por completo, mientras que la conducta de orientación se incrementó incluso ante estímulos depredadores. Además, las propiedades de selección de presas se vieron afectadas tanto en las neuronas selectivas como en la conducta de captura de presas (Zupanc, 2004). Finalmente, al extirpar la mitad de la región tálamo-pretectal, la desinhibición se aplicó a todo el campo visual del ojo opuesto. Estos y otros experimentos sugieren que las vías, que involucran axones de células de tipo TH3, se extienden desde el tálamo pretectal hasta el tectum, lo que permite modular las respuestas tectales a los estímulos visuales y determinar las propiedades de selección de presas debido a influencias inhibitorias.Tras analizar los flujos de procesamiento neuronal en las estructuras cerebrales (pretectal, tectal y medular) que median entre los estímulos visuales y las respuestas conductuales adecuadas en sapos, Ewert y sus colaboradores examinaron diversos bucles neuronales que, en conexión con ciertas estructuras del prosencéfalo (estriatal, palial y talámica), pueden iniciar, modular o modificar la mediación estímulo-respuesta (Ewert y Schwippert, 2006). Por ejemplo, durante el aprendizaje asociativo, el esquema visual de presa del sapo puede modificarse para incluir objetos que no son presa. Tras lesiones en una estructura telencefálica implicada en el aprendizaje (el palio ventromedial posterior), este efecto de aprendizaje falla y el reconocimiento de presas muestra de nuevo su selectividad específica de especie. La parte posterior del palio ventromedial es homóloga al hipocampo de los mamíferos, que también participa en los procesos de aprendizaje. Tanto en los anfibios como en los mamíferos, las eferencias estriatales intervienen, por ejemplo, en la atención dirigida, es decir, en la regulación de una respuesta de orientación hacia un estímulo sensorial. El cuerpo estriado de los anuros es homólogo de una porción de los ganglios basales de los amniotas.Desde un punto de vista evolutivo, es importante destacar que los vertebrados tetrápodos comparten un patrón común de estructuras homólogas del tronco encefálico y el prosencéfalo (p. ej., véanse Reiner et al., 1998; González et al., 1999; Kenigfest et al., 2002). Investigaciones neuroetológicas, neuroanatómicas y neuroquímicas sugieren que las redes neuronales que subyacen a funciones esenciales —como la atención, la orientación, la aproximación, la evitación, el aprendizaje asociativo o no asociativo y las habilidades motoras básicas— tienen, por así decirlo, un origen filogenético en estructuras homólogas del cerebro de los anfibios.Desde un enfoque de redes neuronales, es razonable preguntarse si la capacidad del sapo para clasificar objetos en movimiento mediante claves de configuración especiales (dimensión del objeto paralela o perpendicular a la dirección del movimiento) es única en el reino animal. Estudios de desarrollo sugieren que este principio de detección es una adaptación de los anfibios terrestres a su biotopo y, por lo tanto, está dirigido a objetos que se mueven en tierra. De hecho, se ha descubierto que esta capacidad de detección específica no se presenta en las ranas acuáticas (Rana esculenta). En los sapos comunes (Bufo bufo), se ha demostrado que esta propiedad de detección madura durante la metamorfosis de los renacuajos acuáticos en su transición a la vida terrestre (independientemente de la experiencia alimentaria). Se han descubierto principios de detección comparables en peces anfibios (Periophthalmus koelreuteri) y en insectos (Sphodromantis lineola). En los mamíferos, las posturas corporales erguidas, por ejemplo, pueden dirigir una señal de amenaza a un rival. Esto sugiere que el algoritmo de configuración responsable de la distinción entre rentable (p. ej., similar a una presa) y peligroso (p. ej., similar a una amenaza) podría ser implementado por redes neuronales muy diferentes. Estudios en redes neuronales artificiales respaldan esta presunción (para un ejemplo, véase Ewert, 2004).Anteriormente se creía que la capacidad de procesar información de profundidad desde múltiples puntos visuales en el espacio era característica exclusiva de primates y mamíferos con ojos frontales, pero se ha determinado que la mayoría de los anfibios, en concreto, las ranas y los sapos, poseen esta capacidad (Nityananda y Read, 2017). Desde un punto de vista evolutivo, existe un respaldo sustancial a la idea de que la visión estereoscópica ha evolucionado como una progresión natural en animales con visión binocular, es decir, con una distancia considerable entre ambos ojos (Nityananda y Read, 2017). Esta teoría implicaría que la estereopsis ha evolucionado de forma independiente al menos cuatro veces, lo que explica la presencia de la visión estereoscópica en mamíferos, aves, anfibios y algunos invertebrados.

Para los sapos en particular, la estereopsis resultaría enormemente ventajosa, ya que la percepción de profundidad sería particularmente útil para ayudar a atrapar presas y calcular la distancia.

• Detección de características (sistema de facturación)
• Jörg-Peter Ewert
• Neuroetología
• Portal de las ranas

• Carew, T.J (2000). Análisis de las características en Toads. In Neurobiología conductualSinauer, 95-119.
• Ewert, J.-P. (1974). La base neural del comportamiento visualmente guiado. Scientific American, 230(3), 34-42.
• Ewert, J.-P. (1980). Neuroetología: introducción a los fundamentos neurofisiológicos del comportamiento. Springer-Verlag, Berlín/Heidelberg/Nueva York.
• Ewert J.-P. (2004) Motion perception shape the visual world of anphibians. In: Prete F.R. (Ed.) Mundos complejos de sistemas nerviosos más simples. Cambridge, MA, MIT Press, pp. 117–160
• Ewert J.-P., Schwippert W.W. (2006) Modulación de la percepción visual y la acción por las estructuras de antebrazo y sus interacciones en los anfibios. In: Levin E.D. (ed.) Interacciones neurotransmisoras y función cognitiva. Birkhäuser, Basel, pp. 99–136
• González A., Smeets W.J., Marín O. (1999). Evidencias para características compartidas en la organización de los ganglios basales en tetrapodos: estudios en anfibios. Eur. J. Morphol., 37(2-3), 151-154.
• Kenigfest N.B., Belekhova M.G., Karamyan O.A., Minakova M.N., Rio J.-P., Reperant J. (2002). Organización neuroquímica de la tortuga protectora: un estudio inmunohistoquímico. Análisis comparativo. J. Evol. Biochem. Fisiol., 38(6), 673-688.
• Nityananda, V. y J. C. A. Read. 2017. Estereopsis en animales: evolución, función y mecanismos. Journal of Experimental Biology 220:2502–2512.
• Reiner A., Medina L., Veenman C.L. (1998). Evolución estructural y funcional de los ganglios basales en vertebrados. Cerebro. Res. Rev.28, 235-285.
• Zupanc, G. (2004) Comportamiento Neurobiología: un enfoque integrador. Oxford University Press. 121-132.

• Details and references on toad vision—see also: [1].
• Detección de características por red neuronal artificial