Áfido

Los pulgones son pequeños insectos chupadores de savia y miembros de la superfamilia Aphidoidea. Los nombres comunes incluyen mosca verde y mosca negra, aunque los individuos dentro de una especie pueden variar mucho en color. El grupo incluye los pulgones lanudos blancos esponjosos. Un ciclo de vida típico implica que las hembras no voladoras den a luz a ninfas hembras, que también pueden estar embarazadas, una adaptación que los científicos llaman generaciones telescópicas, sin la participación de los machos. Al madurar rápidamente, las hembras se reproducen profusamente, por lo que el número de estos insectos se multiplica rápidamente. Las hembras aladas pueden desarrollarse más adelante en la temporada, lo que permite que los insectos colonicen nuevas plantas. En las regiones templadas, se produce una fase de reproducción sexual en el otoño, y los insectos suelen pasar el invierno como huevos.

El ciclo de vida de algunas especies implica una alternancia entre dos especies de plantas hospedantes, por ejemplo, entre un cultivo anual y una planta leñosa. Algunas especies se alimentan de un solo tipo de planta, mientras que otras son generalistas y colonizan muchos grupos de plantas. Se han descrito unas 5.000 especies de pulgón, todas incluidas en la familia Aphididae. Alrededor de 400 de estos se encuentran en cultivos de alimentos y fibras, y muchos son plagas graves de la agricultura y la silvicultura, así como una molestia para los jardineros. Las llamadas hormigas lecheras tienen una relación mutualista con los áfidos, cuidándolos por su melaza y protegiéndolos de los depredadores.

Los áfidos se encuentran entre las plagas de insectos más destructivas de las plantas cultivadas en las regiones templadas. Además de debilitar la planta al succionar la savia, actúan como vectores de virus vegetales y afean las plantas ornamentales con depósitos de melaza y el posterior crecimiento de fumagina. Debido a su capacidad para aumentar rápidamente en número mediante la reproducción asexual y el desarrollo telescópico, son un grupo de organismos muy exitoso desde un punto de vista ecológico.

El control de los pulgones no es fácil. Los insecticidas no siempre producen resultados confiables, dada la resistencia a varias clases de insecticidas y el hecho de que los áfidos a menudo se alimentan del envés de las hojas. A escala de jardín, los chorros de agua y los aerosoles de jabón son bastante efectivos. Los enemigos naturales incluyen mariquitas depredadoras, larvas de sírfidos, avispas parásitas, larvas de áfidos, arañas cangrejo, larvas de crisopa y hongos entomopatógenos. Una estrategia de manejo integrado de plagas que utilice el control biológico de plagas puede funcionar, pero es difícil de lograr excepto en ambientes cerrados como los invernaderos.

Distribución

Los áfidos se distribuyen por todo el mundo, pero son más comunes en las zonas templadas. A diferencia de muchos taxones, la diversidad de especies de áfidos es mucho menor en los trópicos que en las zonas templadas. Pueden migrar grandes distancias, principalmente a través de la dispersión pasiva por los vientos. Los pulgones alados también pueden elevarse durante el día hasta 600 m donde son transportados por fuertes vientos. Por ejemplo, se cree que el pulgón de la lechuga de grosella, Nasonovia ribisnigri, se propagó desde Nueva Zelanda a Tasmania alrededor de 2004 a través de los vientos del este. Los áfidos también se han propagado por el transporte humano de materiales vegetales infestados, lo que hace que algunas especies sean casi cosmopolitas en su distribución.

Evolución

Historia de los fósiles

Los áfidos, y los adelgidos y filoxeranos estrechamente relacionados, probablemente evolucionaron a partir de un ancestro común hace unos 280 millones de años, en el Período Pérmico Temprano. Probablemente se alimentaban de plantas como Cordaitales o Cycadophyta. Con sus cuerpos blandos, los pulgones no se fosilizan bien, y el fósil más antiguo que se conoce es de la especie Triassoaphis cubitus del Triásico. Sin embargo, a veces se atascan en los exudados de las plantas que se solidifican en ámbar. En 1967, cuando el profesor Ole Heie escribió su monografía Studies on Fossil Aphis, se habían descrito unas sesenta especies de los períodos Triásico, Jurásico, Cretácico y principalmente del Terciario, con el ámbar báltico contribuyendo con otras cuarenta especies. El número total de especies era pequeño, pero aumentó considerablemente con la aparición de las angiospermas hace 160 millones de años, ya que esto permitió que los pulgones especializarse, la especiación de los pulgones va de la mano con la diversificación de las plantas con flores. Los primeros pulgones probablemente eran polífagos, y la monofagia se desarrolló más tarde. Se ha planteado la hipótesis de que los antepasados de Adelgidae vivían de coníferas, mientras que los de Aphididae se alimentaban de la savia de Podocarpaceae o Araucariaceae que sobrevivieron a las extinciones a fines del Cretácico. Órganos como las cornículas no aparecieron hasta el período Cretácico. Un estudio sugiere alternativamente que los pulgones ancestrales pueden haber vivido en la corteza de las angiospermas y que alimentarse de las hojas puede ser un rasgo derivado. Las Lachninae tienen piezas bucales largas que son adecuadas para vivir en la corteza y se ha sugerido que el antepasado del Cretácico medio se alimentaba de la corteza de los árboles de angiospermas, cambiando a hojas de coníferas a finales del Cretácico. Los Phylloxeridae bien pueden ser la familia más antigua que aún existe, pero su registro fósil se limita a la Paleofiloxera del Mioceno inferior.

Taxonomía

La reclasificación de finales del siglo XX dentro de Hemiptera redujo el antiguo taxón "Homoptera" a dos subórdenes: Sternorrhyncha (pulgones, moscas blancas, escamas, psílidos, etc.) y Auchenorrhyncha (cigarras, chicharritas, chicharritas, chicharritas, etc.) con el suborden Heteroptera que contiene un gran grupo de insectos conocidos como chinches. El infraorden Aphidomorpha dentro de Sternorrhyncha varía con la circunscripción, siendo varios grupos de fósiles especialmente difíciles de ubicar, pero incluye Adelgoidea, Aphidoidea y Phylloxeroidea. Algunos autores utilizan una sola superfamilia Aphidoidea dentro de la cual también se incluyen Phylloxeridae y Adelgidae, mientras que otros tienen Aphidoidea con una superfamilia hermana Phylloxeroidea dentro de la cual se ubican Adelgidae y Phylloxeridae. Las reclasificaciones de principios del siglo XXI reorganizaron sustancialmente las familias dentro de Aphidoidea: algunas familias antiguas se redujeron al rango de subfamilia (por ejemplo,, Eriosomatidae) y muchas subfamilias antiguas se elevaron al rango de familia. Las clasificaciones autorizadas más recientes tienen tres superfamilias Adelgoidea, Phylloxeroidea y Aphidoidea. Aphidoidea incluye una sola gran familia Aphididae que incluye todas las ~ 5000 especies existentes.

Filogenia

Externa

(feminine)

Los áfidos, adélgidos y filoxéridos están muy estrechamente relacionados y pertenecen al suborden Sternorrhyncha, los insectos chupadores de plantas. Se ubican en la superfamilia de insectos Aphidoidea o en la superfamilia Phylloxeroidea que contiene la familia Adelgidae y la familia Phylloxeridae. Al igual que los áfidos, la filoxera se alimenta de las raíces, las hojas y los brotes de las plantas de uva, pero a diferencia de los áfidos, no produce melaza ni secreciones corniculares. La filoxera (Daktulosphaira vitifoliae) son insectos que causaron la Gran Tizón del Vino Francés que arrasó con la viticultura europea en el siglo XIX. De manera similar, los adélgidos o pulgones de las coníferas lanudas también se alimentan del floema de las plantas y, a veces, se los describe como pulgones, pero se clasifican más correctamente como insectos similares a los pulgones, porque no tienen cauda ni cornículas.

El tratamiento de los grupos, especialmente en lo que respecta a los grupos fósiles, varía mucho debido a las dificultades para resolver las relaciones. La mayoría de los tratamientos modernos incluyen las tres superfamilias, Adelogidea, Aphidoidea y Phylloxeroidea dentro del infraorden Aphidomorpha junto con varios grupos de fósiles, pero otros tratamientos tienen Aphidomorpha que contiene Aphidoidea con las familias Aphididae, Phylloxeridae y Adelgidae; o Aphidomorpha con dos superfamilias, Aphidoidea y Phylloxeroidea, esta última con Phylloxeridae y Adelgidae. El árbol filogenético de Sternorrhyncha se deduce del análisis del ARN ribosómico de la subunidad pequeña (18S).

Sternorrhyncha	Psylloidea (piojos de planta picante, etc) Aleyrodoidea (blancas) Cocoidea (insectos de escala) Aphidomorfa Phylloxeroidea Phylloxeridae (phylloxerans) Adelgidae (woolly conifer aphids) Aphidoidea Aphididae (afidos)

Interno

El árbol filogenético, basado en Papasotiropoulos 2013 y Kim 2011, con adiciones de Ortiz-Rivas y Martinez-Torres 2009, muestra la filogenia interna de los Aphididae.

Se ha sugerido que la filogenia de los grupos de áfidos podría revelarse examinando la filogenia de sus endosimbiontes bacterianos, especialmente el endosimbionte obligado Buchnera. Los resultados dependen de la suposición de que los simbiontes se transmiten estrictamente verticalmente a través de las generaciones. Esta suposición está bien respaldada por la evidencia y se han sugerido varias relaciones filogenéticas sobre la base de estudios endosimbiontes.

Aphididae	Lachninae Hormaphidinae Calaphidinae Chaitoforinae Eriosomatinae (woolly aphids) Anoeciinae Capitoforo, Pterocoma Aphidinae Macrosiphini Aphidini Rhopalosiphina Aphidina (Aphidina)Aphis spp, por ejemplo. Anfido de frijol negro)

Anatomía

La mayoría de los pulgones tienen cuerpos blandos, que pueden ser verdes, negros, marrones, rosados o casi incoloros. Los áfidos tienen antenas con dos segmentos basales cortos y anchos y hasta cuatro segmentos terminales delgados. Tienen un par de ojos compuestos, con un tubérculo ocular detrás y encima de cada ojo, formado por tres lentes (llamados triommatidia). Se alimentan de savia utilizando piezas bucales chupadoras llamadas estiletes, encerradas en una vaina llamada tribuna, que se forma a partir de modificaciones de la mandíbula y el maxilar superior de las piezas bucales de los insectos.

Tienen patas largas y delgadas con tarsos de dos articulaciones y dos garras. La mayoría de los pulgones no tienen alas, pero en muchas especies se producen formas aladas en ciertas épocas del año. La mayoría de los áfidos tienen un par de cornículas (siphunculi), tubos abdominales en la superficie dorsal de su quinto segmento abdominal, a través de los cuales exudan gotitas de un fluido defensivo de endurecimiento rápido que contiene triacilgliceroles, llamado cera de cornícula. Algunas especies también pueden producir otros compuestos defensivos. Los áfidos tienen una protuberancia en forma de cola llamada cauda sobre sus aberturas rectales. Han perdido sus túbulos de Malpighi.

Cuando la calidad de la planta hospedante es deficiente o las condiciones se llenan de gente, algunas especies de áfidos producen crías aladas (alatos) que pueden dispersarse hacia otras fuentes de alimento. Las piezas bucales o los ojos pueden ser pequeños o faltantes en algunas especies y formas.

Dieta

Muchas especies de pulgones son monófagas (es decir, se alimentan de una sola especie de planta). Otros, como el pulgón verde del duraznero, se alimentan de cientos de especies de plantas de muchas familias. Alrededor del 10% de las especies se alimentan de diferentes plantas en diferentes épocas del año.

Un adulto alado elige una nueva planta huésped usando señales visuales, seguido por el olfato usando las antenas; si la planta huele bien, la siguiente acción es sondear la superficie al aterrizar. Se inserta el lápiz óptico y se segrega saliva, se toma una muestra de la savia, se puede saborear el xilema y, finalmente, se analiza el floema. La saliva de los áfidos puede inhibir los mecanismos de sellado del floema y tiene pectinasas que facilitan la penetración. Las plantas no hospederas pueden rechazarse en cualquier etapa de la prueba, pero la transferencia de virus ocurre temprano en el proceso de investigación, en el momento de la introducción de la saliva, por lo que las plantas no hospederas pueden infectarse.

Los áfidos suelen alimentarse pasivamente de la savia de los vasos del floema de las plantas, al igual que muchos otros hemípteros, como las cochinillas y las cigarras. Una vez que se perfora un vaso del floema, la savia, que está bajo presión, se introduce en el canal de alimentación del áfido. Ocasionalmente, los pulgones también ingieren savia de xilema, que es una dieta más diluida que la savia del floema, ya que las concentraciones de azúcares y aminoácidos son el 1% de las del floema. La savia del xilema está bajo presión hidrostática negativa y requiere una succión activa, lo que sugiere un papel importante en la fisiología de los áfidos. Como se ha observado la ingestión de savia de xilema después de un período de deshidratación, se cree que los áfidos consumen savia de xilema para reponer su equilibrio hídrico; el consumo de la savia diluida del xilema permite que los pulgones se rehidraten. Sin embargo, datos recientes mostraron que los pulgones consumen más savia de xilema de lo esperado y lo hacen notablemente cuando no están deshidratados y cuando su fecundidad disminuye. Esto sugiere que los áfidos, y potencialmente todas las especies del orden Hemiptera que se alimentan de la savia del floema, consumen la savia del xilema por razones distintas a la reposición del equilibrio hídrico. Aunque los áfidos absorben pasivamente la savia del floema, que está bajo presión, también pueden extraer fluido a presión negativa o atmosférica utilizando el mecanismo de bomba cibarial-faríngea presente en su cabeza.

El consumo de savia del xilema puede estar relacionado con la osmorregulación. La alta presión osmótica en el estómago, causada por la alta concentración de sacarosa, puede conducir a la transferencia de agua desde la hemolinfa al estómago, lo que resulta en un estrés hiperosmótico y eventualmente en la muerte del insecto. Los áfidos evitan este destino osmorregulando a través de varios procesos. La concentración de sacarosa se reduce directamente mediante la asimilación de sacarosa hacia el metabolismo y la síntesis de oligosacáridos a partir de varias moléculas de sacarosa, lo que reduce la concentración de soluto y, en consecuencia, la presión osmótica. Luego, los oligosacáridos se excretan a través de la melaza, lo que explica sus altas concentraciones de azúcar, que luego pueden ser utilizados por otros animales, como las hormigas. Además, el agua se transfiere desde el intestino posterior, donde la presión osmótica ya se ha reducido, al estómago para diluir el contenido del estómago. Eventualmente, los pulgones consumen la savia del xilema para diluir la presión osmótica del estómago. Todos estos procesos funcionan sinérgicamente y permiten que los áfidos se alimenten de la savia de la planta con una alta concentración de sacarosa, así como también se adapten a concentraciones variables de sacarosa.

La savia vegetal es una dieta desequilibrada para los pulgones, ya que carece de aminoácidos esenciales, que los pulgones, como todos los animales, no pueden sintetizar, y posee una presión osmótica alta debido a su alta concentración de sacarosa. Los aminoácidos esenciales son proporcionados a los áfidos por endosimbiontes bacterianos, albergados en células especiales, los bacteriocitos. Estos simbiontes reciclan el glutamato, un desecho metabólico de su anfitrión, en aminoácidos esenciales.

Carotenoides y fotoheterotrofia

Algunas especies de áfidos han adquirido la capacidad de sintetizar carotenoides rojos mediante la transferencia horizontal de genes a partir de hongos. Son los únicos animales además de los ácaros de dos manchas y el avispón oriental con esta capacidad. Usando sus carotenoides, los áfidos pueden absorber la energía solar y convertirla en una forma que sus células puedan usar, ATP. Este es el único ejemplo conocido de fotoheterotrofia en animales. Los pigmentos de caroteno en los áfidos forman una capa cerca de la superficie de la cutícula, en una ubicación ideal para absorber la luz solar. Los carotenoides excitados parecen reducir el NAD a NADH, que se oxida en las mitocondrias para obtener energía.

Reproducción

La estrategia reproductiva más simple es que un pulgón tenga un solo huésped durante todo el año. En esto, puede alternar entre generaciones sexuales y asexuales (holocíclicas) o, alternativamente, todas las crías pueden ser producidas por partenogénesis, sin poner huevos nunca (anholocíclicas). Algunas especies pueden tener poblaciones tanto holocíclicas como anholocíclicas en diferentes circunstancias, pero ninguna especie de pulgón conocida se reproduce únicamente por medios sexuales. La alternancia de generaciones sexuales y asexuales puede haber evolucionado repetidamente.

Sin embargo, la reproducción de los áfidos suele ser más compleja e implica la migración entre diferentes plantas hospedantes. En aproximadamente el 10% de las especies, hay una alternancia entre plantas leñosas (huéspedes primarios) en las que los pulgones pasan el invierno y herbáceas (huéspedes secundarios), donde se reproducen abundantemente en el verano. Unas pocas especies pueden producir una casta de soldados, otras especies muestran un amplio polifenismo en diferentes condiciones ambientales y algunas pueden controlar la proporción de sexos de su descendencia dependiendo de factores externos.

Cuando se usa una estrategia reproductiva sofisticada típica, solo las hembras están presentes en la población al comienzo del ciclo estacional (aunque se ha encontrado que algunas especies de áfidos tienen ambos sexos, masculino y femenino, en este momento). Los huevos de hibernación que eclosionan en la primavera dan como resultado hembras, llamadas fundatrices (madres madre). La reproducción generalmente no involucra a los machos (partenogénesis) y da como resultado un nacimiento vivo (viviparidad). Las crías vivas son producidas por viviparidad pseudoplacentaria, que es el desarrollo de huevos, deficientes en la yema, los embriones alimentados por un tejido que actúa como una placenta. Los jóvenes emergen de la madre poco después de la eclosión.

Los óvulos se producen partenogenéticamente sin meiosis y la descendencia es clonal de su madre, por lo que todos son hembras (thelytoky). Los embriones se desarrollan dentro de las madres' ovarioles, que luego dan a luz a ninfas hembra vivas (ya eclosionadas) de primer estadio. A medida que los óvulos comienzan a desarrollarse inmediatamente después de la ovulación, una hembra adulta puede albergar ninfas hembras en desarrollo que ya tienen embriones en desarrollo partenogenético en su interior (es decir, nacen embarazadas). Este telescópico de generaciones permite que los áfidos aumenten en número con gran rapidez. La descendencia se parece a su progenitor en todos los sentidos excepto en el tamaño. Así, la dieta de una mujer puede afectar el tamaño corporal y la tasa de natalidad de más de dos generaciones (hijas y nietas).

Este proceso se repite a lo largo del verano y produce varias generaciones que suelen vivir entre 20 y 40 días. Por ejemplo, algunas especies de pulgones de la col (como Brevicoryne brassicae) pueden producir hasta 41 generaciones de hembras en una temporada. Por lo tanto, una hembra nacida en primavera teóricamente puede producir miles de millones de descendientes, si todos sobrevivieran.

En otoño, los pulgones se reproducen sexualmente y ponen huevos. Los factores ambientales, como un cambio en el fotoperíodo y la temperatura, o tal vez una menor cantidad o calidad de alimentos, hacen que las hembras produzcan partenogenéticamente hembras y machos sexuales. Los machos son genéticamente idénticos a sus madres excepto que, con los áfidos' Sistema de determinación del sexo X0, tienen un cromosoma sexual menos. Estos pulgones sexuales pueden carecer de alas o incluso piezas bucales. Las hembras y los machos sexuales se aparean y las hembras ponen huevos que se desarrollan fuera de la madre. Los huevos sobreviven el invierno y se convierten en hembras aladas (aladas) o sin alas en la primavera siguiente. Esto ocurre, por ejemplo, en el ciclo de vida del pulgón de la rosa (Macrosiphum rosae), que puede considerarse típico de la familia. Sin embargo, en ambientes cálidos, como en los trópicos o en un invernadero, los pulgones pueden reproducirse asexualmente durante muchos años.

Los áfidos que se reproducen asexualmente por partenogénesis pueden tener progenie femenina con alas y sin alas genéticamente idéntica. El control es complejo; algunos pulgones alternan durante sus ciclos de vida entre el control genético (polimorfismo) y el control ambiental (polifenismo) de la producción de formas aladas o sin alas. La progenie alada tiende a producirse más abundantemente en condiciones desfavorables o estresantes. Algunas especies producen descendencia alada en respuesta a la baja calidad o cantidad de alimentos. p.ej. cuando una planta huésped está comenzando a envejecer. Las hembras aladas migran para comenzar nuevas colonias en una nueva planta huésped. Por ejemplo, el pulgón del manzano (Aphis pomi), tras producir muchas generaciones de hembras sin alas da lugar a formas aladas que vuelan a otras ramas o árboles de su planta alimenticia típica. Los áfidos que son atacados por mariquitas, crisopas, avispas parasitoides u otros depredadores pueden cambiar la dinámica de producción de su progenie. Cuando los pulgones son atacados por estos depredadores, las cornículas liberan feromonas de alarma, en particular beta-farneseno. Estas feromonas de alarma provocan varias modificaciones de comportamiento que, dependiendo de la especie de áfido, pueden incluir alejarse y dejar la planta huésped. Además, la percepción de feromonas de alarma puede inducir a los áfidos a producir descendencia alada que puede abandonar la planta huésped en busca de un sitio de alimentación más seguro. Las infecciones virales, que pueden ser extremadamente dañinas para los áfidos, también pueden conducir a la producción de crías aladas. Por ejemplo, la infección por Densovirus tiene un impacto negativo en la reproducción del pulgón rosado de la manzana (Dysaphis plantaginea), pero contribuye al desarrollo de pulgones con alas, que pueden transmitir el virus más fácilmente. a nuevas plantas hospedantes. Además, las bacterias simbióticas que viven dentro de los áfidos también pueden alterar las estrategias reproductivas de los áfidos en función de la exposición a factores estresantes ambientales.

En el otoño, las especies de áfidos que alternan hospedantes (heteroicas) producen una generación alada especial que vuela a diferentes plantas hospedantes para la parte sexual del ciclo de vida. Las formas sexuales femeninas y masculinas no voladoras se producen y ponen huevos. Algunas especies como Aphis fabae (pulgón negro del frijol), Metopolophium dirhodum (pulgón del grano de rosa), Myzus persicae (pulgón del melocotón-patata), y Rhopalosiphum padi (áfido de la cereza y la avena) son plagas graves. Pasan el invierno en huéspedes primarios en árboles o arbustos; en verano, migran a su huésped secundario en una planta herbácea, a menudo un cultivo, luego las ginoparas regresan al árbol en otoño. Otro ejemplo es el pulgón de la soja (Aphis glycines). A medida que se acerca el otoño, las plantas de soja comienzan a envejecer de abajo hacia arriba. Los áfidos son empujados hacia arriba y comienzan a producir formas aladas, primero hembras y luego machos, que vuelan hacia el huésped principal, el espino cerval. Aquí se aparean y pasan el invierno como huevos.

Ecología

Mutualismo de hormigas

Algunas especies de hormigas crían pulgones, protegiéndolos en las plantas donde se alimentan y consumiendo la melaza que los pulgones liberan de las terminaciones de sus canales alimentarios. Esta es una relación mutualista, con estas hormigas lecheras ordeñando los pulgones acariciándolos con sus antenas. Aunque mutualista, el comportamiento de alimentación de los pulgones se ve alterado por la presencia de hormigas. Los pulgones atendidos por las hormigas tienden a aumentar la producción de melaza en gotas más pequeñas con una mayor concentración de aminoácidos.

Algunas especies de hormigas granjeras recolectan y almacenan los huevos de áfidos en sus nidos durante el invierno. En la primavera, las hormigas llevan los pulgones recién nacidos de vuelta a las plantas. Algunas especies de hormigas lecheras (como la hormiga de pradera amarilla europea, Lasius flavus) manejan grandes manadas de pulgones que se alimentan de las raíces de las plantas en la colonia de hormigas. Las reinas que se van para comenzar una nueva colonia toman un huevo de pulgón para fundar una nueva manada de pulgones subterráneos en la nueva colonia. Estas hormigas granjeras protegen a los pulgones luchando contra los depredadores de pulgones. Algunas abejas en los bosques de coníferas recolectan melaza de áfidos para hacer miel de bosque.

Una variación interesante en las relaciones entre hormigas y áfidos involucra a las mariposas lycenid y las hormigas Myrmica. Por ejemplo, las mariposas Niphanda fusca ponen huevos en plantas donde las hormigas cuidan manadas de pulgones. Los huevos eclosionan como orugas que se alimentan de los pulgones. Las hormigas no defienden a los pulgones de las orugas, ya que las orugas producen una feromona que engaña a las hormigas para que las traten como hormigas y lleven las orugas a su nido. Una vez allí, las hormigas alimentan a las orugas, que a su vez producen melaza para las hormigas. Cuando las orugas alcanzan su tamaño completo, se arrastran hasta la entrada de la colonia y forman capullos. Después de dos semanas, las mariposas adultas emergen y emprenden el vuelo. En este punto, las hormigas atacan a las mariposas, pero las mariposas tienen una sustancia pegajosa parecida a la lana en sus alas que inhabilita a las hormigas. mandíbulas, lo que permite que las mariposas vuelen sin sufrir daños.

Otro pulgón de las agallas que imita a las hormigas, Paracletus cimiciformis (Eriosomatinae), ha desarrollado una estrategia doble compleja que involucra dos morfos del mismo clon y hormigas Tetramorium. Los áfidos de forma redonda hacen que las hormigas los cultiven, como ocurre con muchos otros áfidos. Los áfidos de morfo plano son imitadores agresivos con un "lobo con piel de oveja" estrategia: tienen hidrocarburos en su cutícula que imitan a los de las hormigas, y las hormigas los llevan a la cámara de cría de las hormigas' anidar y criarlos como larvas de hormigas. Una vez allí, los áfidos morfos planos se comportan como depredadores, bebiendo los fluidos corporales de las larvas de hormigas.

Endosimbiosis bacteriana

La endosimbiosis con microorganismos es común en los insectos, y más del 10 % de las especies de insectos dependen de las bacterias intracelulares para su desarrollo y supervivencia. Los áfidos albergan una simbiosis obligada transmitida verticalmente (de padres a hijos) con Buchnera aphidicola, el simbionte primario, dentro de células especializadas, los bacteriocitos. Cinco de los genes de la bacteria se han transferido al núcleo del áfido. Se estima que la asociación original puede haber ocurrido en un ancestro común hace 280 a 160 millones de años y permitió a los áfidos explotar una nueva ecología nicho, alimentándose del floema-savia de las plantas vasculares. B. aphidicola proporciona a su huésped aminoácidos esenciales, que están presentes en bajas concentraciones en la savia de las plantas. Los metabolitos de los endosimbiontes también se excretan en melaza. Las condiciones intracelulares estables, así como el efecto de cuello de botella experimentado durante la transmisión de unas pocas bacterias de la madre a cada ninfa, aumentan la probabilidad de transmisión de mutaciones y deleciones de genes. Como resultado, el tamaño de la B. El genoma de aphidicola está muy reducido, en comparación con su antecesor putativo. A pesar de la aparente pérdida de factores de transcripción en el genoma reducido, la expresión génica está altamente regulada, como lo demuestra la variación de diez veces en los niveles de expresión entre diferentes genes en condiciones normales. Se cree que la transcripción del gen de Buchnera aphidicola, aunque no se comprende bien, está regulada por un pequeño número de reguladores transcripcionales globales y/o a través del suministro de nutrientes del huésped pulgón.

Algunas colonias de áfidos también albergan simbiontes bacterianos secundarios o facultativos (extra opcional). Estos se transmiten verticalmente, ya veces también horizontalmente (de un linaje a otro y posiblemente de una especie a otra). Hasta ahora, solo se ha descrito el papel de algunos de los simbiontes secundarios; Regiella insecticola juega un papel en la definición del rango de planta huésped, Hamiltonella defensa proporciona resistencia a los parasitoides pero solo cuando está a su vez infectada por el bacteriófago APSE, y Serratia symbiotica previene los efectos nocivos del calor.

Depredadores

Muchos depredadores de aves e insectos comen pulgones. En un estudio en una granja en Carolina del Norte, seis especies de aves paseriformes consumieron casi un millón de áfidos por día entre ellas, siendo los principales depredadores el jilguero americano, con áfidos que constituyen el 83% de su dieta, y el gorrión vespertino. Los insectos que atacan a los pulgones incluyen los adultos y las larvas de mariquitas depredadoras, larvas de sírfidos, avispas parásitas, larvas de mosquitos de pulgón, "leones de pulgón" (las larvas de las crisopas verdes) y arácnidos como las arañas. Entre las mariquitas, Myzia oblongoguttata es una especialista dietética que se alimenta únicamente de pulgones de coníferas, mientras que Adalia bipunctata y Coccinella septempunctata son generalistas y se alimentan de grandes cantidades de especies Los huevos se ponen en lotes, cada hembra pone varios cientos. Las hembras de sírfidos ponen varios miles de huevos. Los adultos se alimentan de polen y néctar pero las larvas se alimentan vorazmente de pulgones; Eupeodes corollae ajusta el número de huevos puestos al tamaño de la colonia de pulgón.

Los áfidos a menudo se infectan con bacterias, virus y hongos. Se ven afectados por el clima, como la precipitación, la temperatura y el viento. Los hongos que atacan a los pulgones incluyen Neozygites fresenii, Entomophthora, Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae y hongos entomopatógenos como Lecanicillium lecanii. Los áfidos rozan las esporas microscópicas. Estos se adhieren al pulgón, germinan y penetran en la piel del pulgón. El hongo crece en la hemolinfa del pulgón. Después de unos tres días, el pulgón muere y el hongo libera más esporas al aire. Los pulgones infectados se cubren con una masa lanosa que crece progresivamente más gruesa hasta que el pulgón se oscurece. A menudo, el hongo visible no es el que mató al pulgón, sino una infección secundaria.

Los áfidos se pueden matar fácilmente con un clima desfavorable, como las heladas tardías de la primavera. El calor excesivo mata las bacterias simbióticas de las que dependen algunos pulgones, lo que hace que los pulgones sean infértiles. La lluvia evita que los áfidos alados se dispersen y los derriba de las plantas y, por lo tanto, los mata por el impacto o por inanición, pero no se puede confiar en ella para el control de los áfidos.

Defensas anti-depredador

La mayoría de los pulgones tienen poca protección contra los depredadores. Algunas especies interactúan con los tejidos vegetales formando una hiel, una inflamación anormal del tejido vegetal. Los áfidos pueden vivir dentro de la hiel, lo que brinda protección contra los depredadores y los elementos. Se sabe que varias especies de áfidos irritantes producen pulgones "soldado" especializados. formas, ninfas estériles con características defensivas que defienden la hiel de la invasión. Por ejemplo, los pulgones cornudos de Alexander son un tipo de pulgón soldado que tiene un exoesqueleto duro y piezas bucales en forma de pinzas. Un pulgón lanígero, Colophina clematis, tiene un primer estadio "soldado" larvas que protegen la colonia de pulgón, matando las larvas de mariquitas, sírfidos y la chinche de las flores Anthocoris nemoralis trepando sobre ellas e insertando sus estiletes.

Aunque los áfidos no pueden volar durante la mayor parte de su ciclo de vida, pueden escapar de los depredadores y de la ingestión accidental por parte de los herbívoros dejando caer la planta al suelo. Otras especies utilizan el suelo como una protección permanente, alimentándose de los sistemas vasculares de las raíces y permaneciendo bajo tierra toda su vida. A menudo son atendidos por hormigas, por la melaza que producen y las hormigas las llevan de planta en planta a través de sus túneles.

Algunas especies de pulgón, conocidas como "pulgón lanudo" (Eriosomatinae), excretan una "capa de cera esponjosa" Por protección. El pulgón de la col, Brevicoryne brassicae, secuestra metabolitos secundarios de su huésped, los almacena y libera sustancias químicas que producen una reacción química violenta y un fuerte olor a aceite de mostaza para repeler a los depredadores. Se cree que los péptidos producidos por los pulgones, las taumatinas, les proporcionan resistencia a algunos hongos.

Era común en un momento sugerir que los cornículos eran la fuente de la melaza, y esto incluso se incluyó en el Shorter Oxford English Dictionary y en la edición de 2008 del World Book Enciclopedia. De hecho, las secreciones de melaza se producen en el ano del pulgón, mientras que las cornículas producen principalmente sustancias químicas defensivas, como ceras. También hay evidencia de que la cera cornicle atrae a los depredadores de áfidos en algunos casos.

Algunos clones de Aphis craccivora son suficientemente tóxicos para la mariquita depredadora invasora y dominante Harmonia axyridis como para suprimirla localmente, favoreciendo a otras especies de mariquitas; la toxicidad es en este caso estrechamente específica de la especie depredadora dominante.

Parasitoides

Los áfidos son abundantes y están muy extendidos, y sirven como hospedadores de una gran cantidad de parasitoides, muchos de los cuales son avispas parasitoides muy pequeñas (alrededor de 0,1 pulgadas (2,5 mm) de largo). Una especie, Aphis ruborum, por ejemplo, alberga al menos 12 especies de avispas parasitoides. Los parasitoides se han investigado intensamente como agentes de control biológico y muchos se utilizan comercialmente para este fin.

Interacciones planta-áfido

Las plantas montan defensas locales y sistémicas contra el ataque de áfidos. Las hojas jóvenes de algunas plantas contienen sustancias químicas que desalientan el ataque, mientras que las hojas más viejas han perdido esta resistencia, mientras que en otras especies de plantas, la resistencia la adquieren los tejidos más viejos y los brotes jóvenes son vulnerables. Se ha demostrado que los productos volátiles de las cebollas intercaladas previenen el ataque de áfidos en plantas de papa adyacentes al estimular la producción de terpenoides, un beneficio explotado en la práctica tradicional de la siembra complementaria, mientras que las plantas vecinas infestadas mostraron un mayor crecimiento de raíces a expensas de la extensión de partes aéreas. La patata silvestre, Solanum berthaultii, produce una feromona de alarma de áfidos, (E)-β-farneseno, como alomona, una feromona para protegerse del ataque; repele eficazmente el pulgón Myzus persicae a una distancia de hasta 3 milímetros. S. berthaultii y otras especies de papas silvestres tienen una defensa adicional contra los pulgones en forma de pelos glandulares que, cuando los rompen los pulgones, descargan un líquido pegajoso que puede inmovilizar alrededor del 30% de los pulgones que infestan una planta.

Las plantas que presentan daños por áfidos pueden tener una variedad de síntomas, como tasas de crecimiento reducidas, hojas moteadas, amarillamiento, crecimiento atrofiado, hojas rizadas, oscurecimiento, marchitamiento, bajos rendimientos y muerte. La eliminación de la savia crea una falta de vigor en la planta, y la saliva del pulgón es tóxica para las plantas. Los áfidos con frecuencia transmiten virus de plantas a sus huéspedes, como papas, cereales, remolacha azucarera y plantas cítricas. El pulgón verde del melocotonero, Myzus persicae, es vector de más de 110 virus de plantas. Los pulgones del algodón (Aphis gossypii) a menudo infectan la caña de azúcar, la papaya y el maní con virus. En las plantas que producen el fitoestrógeno cumestrol, como la alfalfa, el daño causado por los áfidos está relacionado con concentraciones más altas de cumestrol.

Cubrir las plantas con melaza puede contribuir a la propagación de hongos que pueden dañar las plantas. Se ha observado que la melaza producida por los áfidos también reduce la eficacia de los fungicidas.

A mediados de la década de 1970, Owen y Wiegert plantearon la hipótesis de que la alimentación con insectos puede mejorar la aptitud de las plantas. Se consideró que el exceso de melaza nutriría a los microorganismos del suelo, incluidos los fijadores de nitrógeno. En un ambiente pobre en nitrógeno, esto podría brindar una ventaja a una planta infestada sobre una planta no infestada. Sin embargo, esto no parece estar respaldado por evidencia observacional.

Socialidad

Algunos pulgones muestran algunos de los rasgos de eusocialidad, uniéndose a insectos como hormigas, abejas y termitas. Sin embargo, existen diferencias entre estos insectos sociales sexuales y los pulgones clonales, que descienden partenogenéticamente de una sola hembra y comparten un genoma idéntico. Alrededor de cincuenta especies de pulgón, dispersas entre los linajes Eriosomatinae y Hormaphidinae, estrechamente relacionados y que alternan huéspedes, tienen algún tipo de morfo defensivo. Estas son especies que crean agallas, con la colonia viviendo y alimentándose dentro de una agalla que forman en los tejidos del huésped. Entre la población clonal de estos pulgones, puede haber varios morfos distintos y esto sienta las bases para una posible especialización de funciones, en este caso, una casta defensiva. Los morfos de soldado son en su mayoría de primer y segundo estadio con el tercer estadio involucrado en Eriosoma moriokense y solo en Smythurodes betae se conocen soldados adultos. Las patas traseras de los soldados tienen garras, están muy esclerotizadas y los estiletes son robustos, lo que les permite romper y aplastar a los pequeños depredadores. Los soldados larvarios son individuos altruistas, incapaces de avanzar a adultos reproductores pero que actúan permanentemente en interés de la colonia. Otro requisito para el desarrollo de la sociabilidad lo proporciona la hiel, un hogar colonial que debe ser defendido por los soldados.

Los soldados de los pulgones formadores de agallas también realizan el trabajo de limpieza de las agallas. La melaza secretada por los áfidos se recubre con una cera en polvo para formar "canicas líquidas" que los soldados salen rodando de la hiel a través de pequeños orificios. Los áfidos que forman agallas cerradas utilizan el sistema vascular de la planta para su plomería: las superficies internas de las agallas son muy absorbentes y la planta absorbe y se lleva los desechos.

Interacciones con humanos

Estado de plaga

Se han descrito unas 5000 especies de pulgón y, de estas, unas 450 especies han colonizado cultivos alimentarios y textiles. Como se alimentan directamente de la savia de las plantas, dañan los cultivos y reducen los rendimientos, pero tienen un mayor impacto al ser vectores de virus de las plantas. La transmisión de estos virus depende de los movimientos de los pulgones entre diferentes partes de una planta, entre plantas cercanas y más lejos. En este sentido, el comportamiento de sondeo de un pulgón que prueba un huésped es más dañino que la alimentación prolongada y la reproducción del pulgón por parte de individuos que se quedan quietos. El movimiento de los pulgones influye en el momento de las epidemias de virus. Son las principales plagas de los cultivos de invernadero y las especies que se encuentran a menudo en los invernaderos incluyen: pulgón verde del melocotón (Myzus persicae), pulgón del algodón o del melón (Aphis gossypii), pulgón de la patata (Macrosiphum euphorbiae), pulgón de la dedalera (Aulacorthum solani) y pulgón del crisantemo (Macrosiphoniella sanborni) y otros, que provocan el amarillamiento de las hojas, hojas distorsionadas y la planta retraso en el crecimiento; la melaza excretada es un medio de cultivo para una serie de patógenos fúngicos, incluidos los mohos negros de hollín de los géneros Capnodium, Fumago y Scorias que luego infectan hojas e inhiben el crecimiento al reducir la fotosíntesis.

Se sabe que los áfidos, especialmente durante grandes brotes, desencadenan reacciones alérgicas por inhalación en humanos sensibles.

La dispersión puede ser a pie o en vuelo, apetitiva o por migración. Los pulgones alados son voladores débiles, pierden sus alas después de unos días y solo vuelan de día. La dispersión por vuelo se ve afectada por el impacto, las corrientes de aire, la gravedad, la precipitación y otros factores, o la dispersión puede ser accidental, causada por el movimiento de materiales vegetales, animales, maquinaria agrícola, vehículos o aeronaves.

Control

El control de los áfidos con insecticidas es difícil, ya que se reproducen rápidamente, por lo que incluso las áreas pequeñas que se pasan por alto pueden permitir que la población se recupere rápidamente. Los áfidos pueden ocupar la parte inferior de las hojas donde el rocío no los alcanza, mientras que los insecticidas sistémicos no se mueven satisfactoriamente hacia los pétalos de las flores. Finalmente, algunas especies de áfidos son resistentes a las clases de insecticidas comunes, incluidos los carbamatos, los organofosforados y los piretroides.

Para las infestaciones pequeñas en el jardín, rociar bien las plantas con un fuerte chorro de agua cada pocos días puede ser una protección suficiente. Una solución de jabón insecticida puede ser un remedio casero eficaz para controlar los pulgones, pero solo los mata por contacto y no tiene ningún efecto residual. El rociado de jabón puede dañar las plantas, especialmente en concentraciones más altas o a temperaturas superiores a los 32 °C (90 °F); algunas especies de plantas son sensibles a los aerosoles de jabón.

Las poblaciones de áfidos se pueden muestrear usando trampas de bandeja amarilla o Moericke. Estos son recipientes amarillos con agua que atraen pulgones. Los áfidos responden positivamente al verde y su atracción por el amarillo puede no ser una verdadera preferencia de color sino estar relacionada con el brillo. Sus receptores visuales tienen una sensibilidad máxima de 440 a 480 nm y son insensibles en la región roja. Moericke descubrió que los áfidos evitaban aterrizar en cubiertas blancas colocadas en el suelo y eran aún más repelidos por las superficies de aluminio brillante. El manejo integrado de plagas de varias especies de pulgón se puede lograr utilizando insecticidas biológicos a base de hongos como Lecanicillium lecanii, Beauveria bassiana o Isaria fumosorosea. Los hongos son los principales patógenos de los pulgones; Los entomophthorales pueden reducir rápidamente el número de áfidos en la naturaleza.

Los áfidos también pueden controlarse mediante la liberación de enemigos naturales, en particular, mariquitas y avispas parasitoides. Sin embargo, dado que las mariquitas adultas tienden a volar dentro de las 48 horas posteriores a la liberación, sin poner huevos, se necesitan aplicaciones repetidas de grandes cantidades de mariquitas para que sean efectivas. Por ejemplo, un rosal grande y muy infestado puede requerir dos aplicaciones de 1500 escarabajos cada una.

La capacidad de producir alomonas como el farneseno para repeler y dispersar pulgones y atraer a sus depredadores se ha transferido experimentalmente a plantas transgénicas Arabidopsis thaliana usando un gen Eβf sintasa con la esperanza de que el enfoque pueda proteger cultivos transgénicos. Sin embargo, se ha descubierto que el farneseno Eβ es ineficaz en situaciones de cultivo, aunque las formas sintéticas más estables ayudan a mejorar la eficacia del control mediante el uso de esporas fúngicas e insecticidas a través de una mayor absorción causada por los movimientos de los áfidos.

En la cultura humana

Los áfidos son familiares para los agricultores y jardineros, principalmente como plagas. Peter Marren y Richard Mabey registran que Gilbert White describió un 'ejército' invasor. de pulgones negros que llegaron a su pueblo de Selborne, Hampshire, Inglaterra, en agosto de 1774 en "grandes nubes", cubriendo todas las plantas, mientras que en el verano inusualmente caluroso de 1783, White descubrió que la melaza era tan abundante como para 'desfigurar y destruir las bellezas de mi jardín', aunque pensó que los áfidos lo consumían en lugar de producirlo.

La infestación del zumaque chino (Rhus chinensis) por pulgones del zumaque chino (Schlechtendalia chinensis) puede crear "agallas chinas" que se valoran como un producto comercial. Como "Galla Chinensis", se usan en la medicina tradicional china para tratar la tos, la diarrea, los sudores nocturnos, la disentería y para detener el sangrado intestinal y uterino. Las agallas chinas también son una fuente importante de taninos.